禰寢氏源出於哪一系一直是個歷史上的爭議。大致有兩種說法：一種說法是出自於平維盛之孫清重；另一種說法是說禰寢氏來源於源氏的一支─建部氏，這種說法雖然仍舊缺乏確實的證據，但卻得到了大多數人的認同。早先的大隅國禰寢院南俁處於菱刈重言的支配下。建仁三年，源賴家令清重補任大隅國禰寢院南俁地頭，將禰寢院南俁四十町的土地劃給了禰寢郡司建部清重，左多的十町劃給了高清知。禰寢院的南俁院領和北俁院領正式分裂。南北朝時期，建部流禰寢氏處於肝付家的支配之下，族人隨著肝付兼重轉戰大隅各地。

天文末年以來，肝付家和島津貴久、義久父子間連年征戰，曾經爆發多次大隅合戰。禰寢家第十六代家督為禰寢重長，他繼承了大隅根占的領地，為垂水城主，也參與主家肝付家對島津家的戰爭。後來，島津家對肝付家改採內部分化的戰術，並對屬於肝付方的禰寢氏實行寢返的策略。天正元年（1573），島津氏終於成功地和禰寢氏談和，但禰寢氏這種背著主家肝付氏而單獨與敵人島津氏談和的舉動，無異是背叛主家的行為，因此馬上就受到肝付氏的進攻。在島津義久的支援下，擊退了前來興師問罪的肝付軍，從此，禰寢氏轉而成了島津家的家臣。禰寢重長在領地內積極開展對明朝的貿易，其子禰寢重張隨島津義久、家久轉戰九州各地，頗有功勳。在豐臣秀吉的文祿檢地後，轉封至薩摩吉利。從第二十四代當主禰寢清香起改姓小松，其後代小松帶刀清康在幕末歷史上相當的有名。

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